Genetic differentiation in the viability of sibling species of Rhagoletis fruit flies on host plants, and the influence of reduced hybrid viability on reproductive isolation

Prior theoretical studies have analyzed host-associated factors restricting gene flow between phytophagous insect species, and simulated evolutionary changes in components of fitness contributing to the adaptation of species to distinct host plants. However, there is relatively little empirical information on these topics. In this paper we report data on two host-associated sibling species of tephritid fruit flies, Rhagoletis mendax (Curran) and R. pomonella (Walsh) which infest ericaceous and rosaceous host plants, respectively. To test the hypothesis that these species have evolved viability differences on alternate hosts which can contribute to the restriction of gene flow between them, we measured the larval-to-adult viability of R. mendax, R. pomonella and F₁ interspecific hybrid progeny reared on naturally-growing, highbush blueberry (Vaccinium corymbosum L.) and apple (Malus pumila Miller = Pyrus malus L.) plants in the field. Our results indicate that genetic changes associated with the adaptation of these species to distinct host plants could also cause reduced fitness of interspecific hybrids, and thereby restrict interspecific gene flow. Fewer interspecific hybrids survived to adulthood than either R. pomonella progeny reared in apples or R. mendax progeny reared in blueberries. These differences in the viability of progeny from hybrid versus conspecific crosses can substantially restrict gene flow between R. mendax and R. pomonella flies, and may be an important factor influencing their reproductive isolation. Genetic differences among hybrid and conspecific crosses were also detected for the lengths, widths and weights and weights of pupae reared from blueberries and apples. In a second experiment, the ovipositional preferences of R. mendax and R. pomonella flies were recorded on host plants inside a field cage. R. mendax flies had a strong ovipositional preference for blueberries over apples, whereas R. pomonella flies readily oviposited in both host fruits. Other studies have determined that R. pomonella flies also oviposit in the fruits of several other plants which are not hosts under field conditions; this behavior can promote host shifts to new plants by flies with suitable plant-finding and viability traits. Our results support the theoretical assumption that divergence in host-acceptance behaviors and viabilities on host plants are key aspects of evolutionary differentiation among closely-related taxa of phytophagous parasitic insects. We discuss our results in the context of other traits that can restrict gene flow between R. mendax and R. pomonella, and in relation to the findings of other studies on the evolution of host plant use.

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Résumé Bien que des études théoriques aient analysé tant l'influence des éléments de l'adaptabilité sur l'évolution de l'utilisation d'une plante par un insecte phytophage que les caractéristiques de l'hôte limitant le flux génique entre espèces voisines, peu de données concrètes concernent ces aspects.Nos résultats portent sur deux espèces jumelles de téphritides, R. mendax Curran et R. pomonella Walsh qui vivent respectivement sur éricacées et rosacées. Pour vérifier si des différences dans le comportement d'acceptation des hôtes et dans leur survie sur des hôtes alternatifs sont apparues chez ces espèces jumelles, nous avons observé dans la nature le comportement de ponte et la survie des 2 espèces et des F₁ hybrides interspécifiques sur Vaccinium corymbosum L. et Malus pumila Miller = Pyrus mali L. Le pourcentage de pondeuses, le nombre d'ufs pondus par femelle et la survie des larves ont été plus élevés pour R. mendax que pour R. pomonella sur V. corymbosum, tandis que le contraire était observé sur M. pumila. Des différences génétiques ont été observées pour la mortalité avant la nymphose et avant la mue imaginale lors des croisements hybrides et interspécifiques. Les descendants mâles et femelles de R. mendax ont mieux survécu sur V. corymbosum, tandis que la survie de la descendance des croisements entre R. pomonella était la même sur les deux plantes. Un peu plus d'hybrides ont atteint le stade adulte sur pomme que de descendants de croisements intraspécifiques, et la mortalité des descendants de femelles de R. pomonella sur V. corymbosum était plus élevée que celle des femelles de R. mendax. Les différences de survie et de comportement de ponte de R. mendax et de R. pomonella peuvent limiter le flux génique entre les 2 espèces. Des différences génétiques peuvent être observées quant à la taille et au poids des pupes de R. mendax et R. pomonella. Ces résultats confortent l'hypothèse que des divergences évolutives du comportement d'acceptation de l'hôte et de mortalité sur hôtes respectifs sont des facteurs clés séparant des taxa très voisins d'insectes parasites phytophages. La discussion intègre les autres aspects pouvant limiter le flux génique entre R. mendax et R. pomonella et les autres hypothèses sur l'évolution de l'exploitation des plantes hôtes.